Phòng trưng bày xoay quanh ba nội dung là lịch sử, kiến trúc và đời sống hằng ngày của năm giai đoạn lịch sử: thời Đại La, thời Đinh - Tiền Lê, thời Lý, Trần, Lê. Việc trưng bày toàn bộ năm thời kỳ này được thực hiện theo sơ đồ hình cây, nhằm đảm bảo tính hệ thống và diễn giải hiệu quả lịch sử 1.300 năm của di tích hoàng thành Thăng Long.

215 hiện vật tiêu biểu, đặc sắc của các thời kỳ lịch sử cũng được lựa chọn, trưng bày trong hệ thống tủ kính có lắp đặt ánh sáng. Trong các phòng trưng bày có 41 panô giới thiệu từng giai đoạn, thời kỳ cụ thể, những dấu ấn, đặc trưng về kiến trúc, lịch sử và đời sống. Dưới mỗi hiện vật cũng được bài trí những dòng chú thích bằng ba thứ tiếng Việt, Anh, Pháp. Các hệ thống đèn chiếu sáng chuyên dụng được nhập khẩu từ Pháp, Đức và Thụy Sĩ...

Bên cạnh đó, một phòng chiếu các đoạn phim tư liệu được thực hiện trong suốt hơn tám năm khai quật cũng được thiết kế trên lối ra của khu trưng bày để du khách có thể hiểu sâu hơn về quá trình khai quật khảo cổ học tại hoàng thành Thăng Long.

Khu trưng bày, giới thiệu lịch sử kinh đô Thăng Long bắt đầu thực hiện từ tháng 7-2009 với sự hỗ trợ của hai chuyên gia Pháp là bà Christine Hemmet (phụ trách phòng di sản châu Á của Bảo tàng Branly) và bà Veronique Dollfus (kiến trúc sư Bảo tàng Branly).